Era hijo del rey Habibulá Khan, que reinó entre 1901 y 1919.
A finales de 1928 había comenzado una rebelión general de los sectores más tradicionalistas contra el rey Amanulá Khan, que buscaba modernizar Afganistán.
Sin embargo, el bandido y líder rebelde Habibulá Kalakani y sus seguidores dieron caza al Rolls-Royce de Amanulá, pero el antiguo rey logró escapar.
Con Amanulá huido, Habibulá Kalakani escribió una carta al nuevo rey Inayatulá exhortándole para que se rindiera o se preparase para la guerra.
Inayatulá sería evacuado por aire de Kabul por la Royal Air Force,[2] hacia la India,[3] y pasó el resto de su vida en el exilio.