Fue designada como autopista para unir Londres con Oxford, una de las principales ciudades universitarias del país.
Un escenario similar explicaba la construcción de la autopista M11 que unía Londres con Cambridge unos años más tarde.
Un sistema de Gestión Activa del Tráfico funciona en la sección corta hacia el norte desde J16 (A3400) hasta la M42.
En 2009, la Agencia de Carreteras extendió el sistema Active Traffic Management (ATM) a la autovía en dirección norte desde la J16 hasta el cruce con la M42.
Esta fue la primera parte del trabajo en este cruce tan concurrido.
Gran parte del tráfico que utiliza la A40 se une a la M40.
En la J1 (la rotonda Denham) hay un carril descendente para acomodar el tráfico que no es de autopista.
Los servicios de la autopista Beaconsfield están a un paso del cruce.
Una milla (1,6 km) más lejos en la autopista pasa a través de un gran desmonte (Stokenchurch Gap), conocido localmente como "The Canyon", entra en Oxfordshire y llega a la J6 con el B4009 para Lewknor, Watlington y Chinnor.
La carretera recorre 19 km (12 millas) antes de llegar al cruce 9 para la A34 (E05) y la A41.
Para tratar de aliviar este problema, hay una bajada temporal del carril para la autopista que va hacia Londres.
Esto significa que la A34 se encuentra ahora técnicamente en dos mitades (recupera el estatus más arriba en la carretera J16, aunque las señales de la autopista no lo mencionan).
Por el contrario, las primeras señales para la A34 desde una autopista se encuentran en la M42 en la J4, al igual que con la A41.
La A43 termina en la J10, aunque originalmente se trasladó a Kidlington, la parte sur de la antigua ruta que ahora utiliza la A34.
Una tercera rotonda fue añadida al cruce, al norte, con los deslizamientos para la M40 en dirección sur y la A43, con las carreteras de deslizamiento para la M40 en dirección norte también remodeladas, y la rotonda en el centro que ahora sirve los servicios.
[12] La autopista sigue una ruta sinuosa hacia el norte durante 10 millas (16 km) hasta el cruce 11, la A422 y la A361, que sirve a Banbury.
La autopista no sigue la ruta recta hacia el este de Middleton Cheney, encontrándose con la A422, como se había planeado, debido a que un importante terrateniente se negó a cortar su terreno en dos.
Si se construyera según lo planeado, el J11 estaría al este de Middleton Cheney, reuniéndose con el A422, y probablemente habría impulsado un mayor crecimiento en la aldea, así como Banbury, el principal destino de la unión.
De hecho, el enlace se construyó a 1,5 millas (2,4 km) al oeste por la A422, y la autopista bordeaba Banbury.
Unos pocos cientos de metros más arriba está el cruce 15, conocido como Longbridge Island.
Este es un gran intercambio de rotonda regular, y siempre está ocupado durante las horas pico debido a los varios destinos que sirve, incluyendo Los Cotswolds, Stratford-upon-Avon, Coventry y Warwick.
Más al norte, Henley-in-Arden (J16) es de nuevo "incompleta" para desalentar el tráfico local.