La propuesta de construir la catedral fue avanzada por el sacerdote Ioann Janyšev al zar Alejandro III en 1892, durante una visita del soberano a Peterhof.
Poco después, el ministro Illarion Voroncov-Daškov acordó con el zar el lugar donde proceder con la construcción.
La construcción de la catedral se financió directamente con fondos estatales y fue dirigida por el arquitecto Vasilij Kosjakov.
Entre 1922 y 1937 la catedral sirvió como la sede del obispo de Peterhof Nikolaj Jaruševič.
Durante la Segunda Guerra Mundial, daños adicionales golpearon la antigua catedral.