Pirrie se crio en Stockbridge, Edimburgo, y asistió a la Escuela Mary Erskine,[1] donde comenzó a actuar en la escuela y decidió seguirla como carrera después de ser elegida para una producción escolar de The Cherry Orchard.
Su primer papel en un largometraje fue en Shell (2012), un drama escocés en el que Pirrie interpretó al personaje principal homónimo.
Por esta actuación, ganó el premio al actor revelación más prometedor en los British Independent Film Awards de 2013 y fue nominada a la mejor actriz revelación británica en los premios BFI London Film Festival Awards de 2012.
En el 2016, protagonizó la serie de Netflix The Crown en su segunda temporada, interpretando a Eileen Parker.
Más tarde ese año, también apareció en la miniserie de Netflix The Queen's Gambit como Alice Harmon, la madre biológica de Beth Harmon (también interpretada por Anya Taylor-Joy).