Por aquel entonces, las funciones se dividían en dos órganos directivos, la Dirección General de Cooperación con los Regímenes Autonómicos y la Dirección General de Administración Local.
[2] Según avanzaba la creación Estado de las Autonomías, se iban haciendo más complejos los temas a tratar, teniendo que ampliarse a cuatro direcciones generales en 1980 con las nuevas direcciones generales de Desarrollo Autonómico y de Cooperación Local.
[3] En 1987 se redujeron a tres, con una Dirección General de Cooperación Territorial que asumía todas las relaciones con las autonomías y los entes locales, otra para el régimen jurídico de éstos y otra para temas económico-financieros.
En el 2000, volvieron a ser dos como en 1979[5] y se mantuvo así hasta 2008 cuando se recuperó la Dirección General de Desarrollo Autonómico sobre todo para nuevos traspasos competenciales.
De la Dirección General dependen los siguientes órganos directivos:[7]