Asistió al Colegio Brearley de Nueva York y al Colegio Foxcroft de Middleburg (Virginia), donde conoció a la artista Kay Sage, que sería su amiga íntima durante toda su vida.
El 4 de agosto de 1916, Flora fue presentada en sociedad en "The Reefs", la suntuosa cabaña que la familia Whitney-Payne tenía en Newport (Rhode Island).
Tras la muerte de Quentin, Flora se casó con Roderick Tower, un aviador que había entrenado con Quentin Roosevelt en la base aérea de Mineola en Long Island.
Tras la muerte de Gertrude, Flora pasó a ser la presidenta del museo (desde 1941 hasta 1974).
La hija de Flora (Flora Miller Biddle) y su nieta siguieron sus pasos y la actividad del Museo Whitney se ha mantenido hasta la actualidad.