En un primer momento fue actor de teatro, aunque es más recordado en la actualidad por dos actuaciones en películas: el frío asesino intelectual en La soga (Rope), película de Alfred Hitchcock, y la película de Cine negro de 1950 El demonio de las armas (Gun Crazy).
Su primer salto a la fama vino como un joven prodigio tutelado de la mano de Bette Davis en El trigo está verde (The Corn Is Green, 1945), por la cual fue nominado para el Óscar al mejor actor de reparto.
Tras cinco películas más, y desencantado porque sólo le ofrecían papeles de psicópata, decidió dedicarse al teatro, y no volvió a trabajar en el cine hasta 1960 en el papel de Marco Publio Glabro, en Espartaco.
Registrado al nacer como John Jenner Thompson' en la ciudad de Nueva York, fue el segundo hijo de Charles Jenner Thompson, un ingeniero civil, y de su esposa Henry (de soltera Worthington).
[cita requerida] Otros, incluyendo su sobrino, manifestaron que había fallecido por una perforación de pulmón.