[4] Dempsey fue descubierto por una invitación a una audición para un papel en la producción teatral de Torch Song Trilogy.
Después de esto, inició una nueva gira con la obra, Brighton Beach Memoirs, en el papel principal, la cual fue dirigida por Gene Saks.
El primer papel importante en un largometraje de Dempsey fue a los 21 años con Beverly D' Angelo en la película In The Mood, ambientada en la Segunda Guerra Mundial cuenta la historia de Ellsworth Wisecarver cuyas relaciones con mujeres mayores casadas generó un revuelo nacional.
Esto fue seguido por la comedia adolescente Can't Buy Me Love en 1987 con la actriz Amanda Peterson con gran éxito y Some Girls con Jennifer Connelly en 1988.
Sin embargo, recibió buenas críticas personificando la vida real del jefe de la mafia, Meyer Lansky en 1991, cuando Mobsters fue puesto en pantalla.
Luego pasó a actuar como Aaron Brooks, el hermano psicológicamente desequilibrado de Judy, en Once and Again.
Dempsey recibió una nominación al Emmy en 2001 como mejor actor invitado en una serie dramática por el papel de Aaron.
En 1987 contrajo matrimonio con Rocky Parker, con quien filmó la película In the Mood, y de quien se divorció en 1994.
En 2006 fundó el equipo Dempsey Racing, que unos años más tarde se alió con Proton Competition para el Mundial de Resistencia.