En el tercer nivel, Hillery asistió al University College de Dublín, donde se licenció en Medicina.
Tras obtenerla en 1947, regresó a su ciudad natal, donde siguió los pasos de su padre como médico.
También trabajó un año como médico forense de West Clare.
Su primer cargo público fue el de diputado (TD) del Fianna Fáil por la circunscripción de Clare, tras lo cual permaneció en el parlamento irlandés (Dáil Éireann) hasta 1973.
En 1973 tras la exitosa entrada de Irlanda en la Comunidad Económica Europea (CEE), Hillery fue recompensado convirtiéndose en el primer irlandés en ser nombrado Comisario Europeo, hasta 1976, año en que fue nombrado Presidente.