RuPaul nació y creció en California , después se mudó a Atlanta para estudiar artes escénicas.
You can call me Regis and Kathie Lee; I don't care!
En el mundo musical, alcanzó popularidad internacional con su canción "Supermodel (You Better Work)" de su álbum Supermodel of the World (1993), y especialmente con "Don't Go Breaking My Heart", dueto con Elton John.
Cuando sus padres se divorciaron en 1967, él y sus tres hermanas vivieron con su madre, Ernestine "Toni" Charles.
Participó en cine underground, ayudando a crear la película de bajo presupuesto "Star Booty", y un álbum con el mismo nombre.
RuPaul también actuaba como cantante de apoyo a Glean Meadmore junto con la drag queen Vaginal Davis.
Actuó opuestamente a la drag queen de Nueva York Mona Foote (Nashom Benjamin) en el espectáculo parodia de ciencia ficción "My Pet Homo", escrito y dirigido por John Michael Johnson para Cooper Square Productions.
Fue difundido a través del sello discográfico Tommy Boy, siendo la canción "Supermodel (You Better Work)", escogida para ser lanzada como primer sencillo.
RuPaul firmó un contrato de modelaje con MAC Cosmetics, convirtiéndose así en la primera supermodelo drag queen.
Diana Ross, Nirvana, Duran Duran, Pat Benatar, Mary J. Blige, Bea Arthur, Dionne Warwick, Cyndi Lauper, Olivia Newton-John, Beenie Man, Pete Burns, Bow Wow Wow, y los Backstreet Boys fueron notables invitados.
Ese mismo año lanzó su segundo álbum, Fox Lady, esta vez bajo el sello discográfico Rhino Records.
A pesar de su creciente popularidad, el disco no logró ingresar al listado Billboard 200.
En Atlanta fue donde desarrolló su identidad al completo pero esta no fue reconocida hasta su llegada a Nueva York.