El personaje principal, Stella, se convierte en un "Spiritfarer" (viajero espiritual) cuyo trabajo es transportar los espíritus de los difuntos al "más allá".
Tras el lanzamiento del juego, Thunder Lotus decidió que Spiritfarer añadiera nuevo contenido con actualizaciones gratuitas; en la última actualización del 13 de diciembre de 2021, el juego pasaría a llamarse Spiritfarer: Farewell Edition.
Esto conlleva a que el jugador recolecte materiales mientras navega en su viaje para construir cocinas, jardines y otras amenidades para ayudar a que los espíritus se sientan más en un hogar mientras descubres un poco más de la historia que hay detrás de cada espíritu cuando navegan en busca de cruzar el más allá del Everdoor.
El personaje que Stella conoce a lo largo del camino le proporciona al jugador mini-juegos para probar sus habilidades y obtener materiales y monedas que le serán pertinentes para los personajes de los espíritus.
[3] El jugador toma la posición de Stella, acompañado por su mascota Daffodil, quién toma el lugar del ser mitológico Charon como el nuevo Spiritfarer, un barquero que tiene que navegar por el mar encontrando espíritus y concediendo sus últimas voluntades y finalmente llevarlos al Everdoor, una puerta al más allá.
Después de que Charon pasó por el Everdoor, Stella obtiene su propio barco y comienza a viajar por el mundo, recogiendo espíritus y ayudándolos a cumplir sus últimas ilusiones mientras hace amigos por su camino.
Con su propósito cumplió, Stella navega de regreso junto con Daffodil al Everdoor por última vez.
[11] Thunder Lotus anunció que en diciembre del 2021 el juego había vendido un millón de copias.