Se construyó a principios del 400 a. C., y su predecesor es el santuario más antiguo conocido de la ciudad.
[1][2][3] Se construyó en el contexto de la reconstrucción de Mileto a principios del período clásico, hacia 479-450 a. C. Había sido el emplazamiento de un templo anterior del período arcaico a partir del 600 a. C. Una inscripción del periodo arcaico menciona la existencia de un culto a Atenea en el lugar como muy tarde en esa época.
Se ha sugerido que fue demolido en esa época para poder reutilizar partes del mismo para otros edificios.
[1] El templo estaba situado en la parte suroccidental de Mileto, al sur del Ágora oeste.
En el interior del templo había un pronaos con dos columnas delante (dístilo in antis) y una profundidad de unos 6,3 m, y una naos o cella, de unos 15,8 × 9,2 m.[1][3] Lo que hoy queda del templo son principalmente sus cimientos y algunas partes de las columnas.