Terry comenzó a actuar en la década de 1970 durante su estancia en la Central Michigan University, donde no solo interpretó, sino también escribió y dirigió el musical Orchestrina.
O'Quinn empezó a participar en películas y series de televisión con pequeños papeles.
Por su interpretación en la primera película recibió nominaciones a los Saturn y los Premios Independent Spirit.
Esta serie se convirtió mundialmente famosa y en ella interpretaba el personaje de John Locke.
Participó en el rodaje de la serie Falling Skies en la cual actúa como Arthur Manchester en los últimos episodios y siguió en la tercera temporada hasta que fue asesinado.