[1] Estando en una ubicación estratégica, fue construido por los señores MacDougall de Lorn, y ha sido mantenido desde el siglo XV por el Clan Campbell.
Sin embargo, Iona y Dunadd son consideradas como más probables debido a sus conocidas conexiones con los reyes Dalriada.
Jacobo I tomó el castillo en 1431, durante la batalla de Inverlochy, cuando sus enemigos estaban escondidos dentro.
Aunque MacDougall tomó el castillo, fue desalojado por Jacobo III, quien otorgó Dunstaffnage a Colin Campbell, primer conde de Argyll en 1470.
Se hicieron cambios en las estructuras, particularmente en la casa del guarda, que fue reconstruida durante este tiempo.
[8] Dunstaffnage vio acción durante la Guerra Civil, participando contra el ejército de Montrose en 1644.
[10] Durante los levantamientos jacobitas de 1715 y 1745, el castillo estuvo ocupado por tropas del gobierno.
Esto provocó que los capitanes dejaran de vivir aquí y se trasladaran a la Casa de Dunstaffnage, a unos 2 km al sudeste, hasta que esta también se incendiara en 1940.
Los trabajos fueron retrasados por la Primera Guerra Mundial y la planeada restauración total nunca se completó.
Su entrada da a un pasillo en cuya primera mitad hay un sótano, y en la otra están las habitaciones del guarda.
[17] La torre fue remodelada en el siglo XVIII para proveer habitaciones de recepción y un dormitorio privado.
[19] El salón tenía dobles ventanas de arco ojival, decoradas con diseños tallados, que luego fueron obstruidas; sus contornos pueden ser observados en la muralla circundante del este.
Un segundo lado se mantenía a lo largo de la pared noroccidental, y pudo haber estado conectado al salón por la torre del homenaje.
[21] Tradicionalmente, un oficial llamado capitán hereditario de Dunstaffnage es el responsable del castillo y su defensa.
Se comenta que un fantasma, conocido como «Ell-maid de Dunstaffnage», aparece en el castillo.